Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1), e11
ISSN: 2955-8530
e-ISSN: 2955-831X
DOI: 10.56926/repia.v1i1.11
©Universidad Nacional Autónoma de Alto Amazonas
Revisiones / Reviews
Recibido: 05/01/2022
Aceptado: 25/03/2022
Publicado: 20/04/2022
*Fred William Chu-Koo - fchu@unaaa.edu.pe (autor de correspondencia)
Los autores. Este es un artículo de acceso abierto,
distribuido bajo los términos de la Licencia Creative
Commons Atribución 4.0 Internacional
Fauna parasitaria de dos peces del género
Satanoperca
(Cichlidae): una revisión de las investigaciones
realizadas en el siglo XXI
Parasitic fauna of two fishes of the genus
Satanoperca
(Cichlidae): a
review of research carried out in the 21st century
Fred William Chu-Koo1* ; Yeng Fred Chu-Ochoa2 ; Miriam Adriana Alvan-Aguilar3
1Universidad Nacional Autónoma de Alto Amazonas, Yurimaguas, Perú
2Universidad Nacional de la Amazonía Peruana, Iquitos, Perú
3Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana (IIAP), Iquitos, Perú
RESUMEN
Los cíclidos, son peces de climas cálidos que presentan una rica variedad de patrones de coloración, comportamiento,
hábitos alimenticios y tamaños. Los cíclidos del género
Satanoperca
están ampliamente distribuidos en la región oriental
de América del Sur y son peces que tienen importancia económica en la industria ornamental y como peces de consumo
humano directo. Las enfermedades causadas por agentes parasitarios afectan a la industria acuícola para producción de
carne como también a los criadores de peces con fines ornamentales. Se hizo una revisión en todas las bases de datos
bibliográficos disponibles en internet, de los parásitos reportados en el periodo 2001 - 2022 en las especies
Satanoperca
jurupari y S. pappaterra
. Se reportó un total de 18 trabajos publicados sobre la materia de estudio en los últimos 21 años,
siendo el 94,44% de ellos de autoría de investigadores brasileños. Los tres grupos de parásitos más diversos que se
reportaron infestando a estos dos cíclidos fueron los siguientes: Nematoda y Digenea con seis especies, y Monogenea con
cinco especies. A diferencia de
Satanoperca pappaterra
que solo registró un total de ocho parásitos,
S. jurupari
fue infestado
por un total de 24 parásitos.
Palabras clave: Amazonía; cíclidos; parásitos; revisión
ABSTRACT
Cichlids are warm-climate fish that exhibit a rich variety of color patterns, behavior, feeding habits, and range. The cichlids
of the genus
Satanoperca
are widely distributed in the eastern region of South America and are economically important in
the ornamental fish industry and as fish for direct human consumption. Diseases caused by parasitic agents negatively
affects to the aquaculture industry for meat production as well as to fish farmers for ornamental purposes. A review was
made in all the bibliographic databases available on the internet, on the parasites reported in the period 2001 - 2022
infesting the species
Satanoperca
jurupari
and
S. pappaterra
. A total of 18 papers published on the subject of study in the
last 21 years were reported, 94.44% of them being authored by Brazilian researchers. The three most diverse groups of
parasites that were reported infesting these two cichlids were the following: Nematoda and Digenea with six species and
Monogenea with five species. Unlike
Satanoperca pappaterra
which only was reported a total of eight parasites,
S. jurupari
was infested by a total of 24 parasites.
Keywords: Amazon; cichlids; parasites; review
Cómo citar / Citation: Chu-Koo, F. W., Chu-Ochoa, Y. F. & Alvan-Aguilar, M. A. (2022). Fauna parasitaria de dos peces del género
Satanoperca
(Cichlidae): Una revisión de las investigaciones realizadas en el siglo XXI.
Revista Peruana de Investigación Agropecuaria. 1
(1),
e11. https://doi.org/10.56926/repia.v1i1.11
2 Revista Peruana de Investigación Agropecuaria
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
1. INTRODUCCIÓN
Los cíclidos, son peces de climas cálidos del orden Perciformes, que presentan una rica variedad de
patrones de coloración, comportamiento, hábitos alimenticios y tamaños. Habitan diversos tipos de
ecosistemas salobres y aguas dulces existiendo actualmente cerca de 3000 especies reportadas en
zonas tan remotas como Madagascar, Medio Oriente y el sur de Asia (Lloyd Smith et al., 2021) pero
principalmente en dos zonas donde alcanzaron altos niveles de diversidad e irradiación: África con
más de 2000 especies y América Central y del Sur, que aglomeran alrededor de 600 especies (Kocher,
2004; Turner, 2007).
Dentro de los cíclidos sudamericanos destacamos a los peces del género
Satanoperca Günther
, 1862,
que están ampliamente distribuidos en la región oriental de América del Sur. En la actualidad existen
hasta diez especies válidas distribuidas en dos grupos de especies sensu (Rúbia Ota et al., 2021). El
grupo de especies de
Satanoperca daemon
incluye a
S. acuticeps
(Heckel, 1840),
S. daemon
(Heckel,
1840) y
S. Lilith
(Kullander & Ferreira, 1988) y se caracteriza por la presencia de manchas negras
redondeadas en el flanco y altos valores mirísticos.
Por otro lado, el grupo de especies de
Satanoperca jurupari
incluye a
S. curupira
(Ota et al., 2018),
S.
jurupari
(Heckel, 1840),
S. leucosticta
(Müller & Troschel, 1849),
S. mapiritensis
(Fernández - Yepez,
1950), S.
pappaterra
(Heckel, 1840),
S. rhynchitis
(Kullander, 2012) y recientemente a una nueva
especie descrita como
S. setepele
(Rúbia Ota et al., 2021), se caracteriza por la ausencia de manchas
negras redondeadas en el flanco y bajos valores mirísticos.
Satanoperca jurupari
es un pez que puede alcanzar hasta los 25 cm de longitud total y que es
habitualmente consumida por los pobladores ribereños amazónicos pero que principalmente es
explotado como pez ornamental (García Dávila et al., 2020).
S. jurupari
está ampliamente distribuida
dentro de la red hidrográfica del río Amazonas, reportándose no solamente en Brasil, Perú, Ecuador
y Colombia sino también en la Guyana Francesa (Kullander, 2003). Es un omnívoro que excava en el
fango en procura de organismos bentónicos. Tiene una interesante plasticidad alimenticia que le
permite incorporar en su dieta, semillas y frutos, peces pequeños, micro crustáceos, larvas de insectos
acuáticos, así como insectos terrestres que caen al agua (Froese et al., 2022). Como todo cíclido,
S.
jurupari
no realiza migración reproductiva y según lo descrito por otros autores, tiene una estrategia
reproductiva del tipo k (Santos et al., 2006; Soares et al., 2008; Queiroz et al., 2013). De acuerdo con
García Dávila et al. (2020), en la última década, las casas acuaristas de Iquitos (Perú) exportaron
anualmente entre 8600 a 21,000 ejemplares de 40 a 100 mm de talla hacia los Estados Unidos, Asia
y Europa, a un precio promedio de 0,66 dólares la unidad.
Satanoperca pappaterra
por su parte, es un pez que puede alcanzar hasta los 27,5 cm de longitud
total y hasta 338 g de peso (Froese et al., 2022). A diferencia de
S. jurupari
, este pez habita en arroyos,
ríos y lagunas de fondo arenoso a fangoso de Brasil, Bolivia y Paraguay (Rodrigues Da Silva et al.,
2012), aunque se sospecha que existen pequeñas poblaciones colonizando los ríos Tambopata y
Madre de Dios en Perú (Willis et al., 2012). Es un pez
bentófago
con tendencias detritívoras-
invertívoras, que se alimenta de larvas de insectos, crustáceos, restos de plantas y escamas sueltas
hundiendo su boca protuberante en el fondo, llenándolo con sedimentos y clasificando la comida
dentro de ella (Hahn & Cunha, 2005; Froese et al., 2022). La mayor parte del bocado se expulsa a
Chu-Koo, F. W. et al. 3
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
través de las aberturas operculares y la boca (Kullander, 2003). Se encuentra en aguas claras y negras
y además de ser parte de la dieta del poblador ribereño, también es explotado como pez ornamental
en Bolivia (Sarmiento et al., 2014).
Las enfermedades causadas por agentes parasitarios son uno de los principales problemas que
afectan a la industria acuícola para producción de carne como también a los criadores de peces con
fines ornamentales (Ríos-Ramírez & Bardales-del-Aguila, 2022). Los parásitos atacan órganos tales
como branquias, ojos, piel, intestinos, entre otros y pueden ocasionar severas pérdidas económicas
a la industria pues reducen el crecimiento de los peces, deprimen el sistema inmunológico, impiden
o retrasan la reproducción, causan decoloración y pérdida de escamas y eventualmente la muerte
de los individuos (Dewi et al., 2018). En ese sentido, la evaluación parasitológica en los peces
ornamentales, es una necesidad real para mejorar la productividad de los centros de producción, al
mantener la salud de los peces (Florindo et al., 2017). El presente trabajo presenta al lector, los
resultados de una exhaustiva revisión de la información publicada desde el año 2001 sobre los
distintos agentes parasitarios que afectan a
S. jurupari y S. pappaterra.
2. METODOLOGÍA
Los datos descritos en este artículo se obtuvieron de una revisión exhaustiva de la literatura científica
(artículos científicos, artículos de revisión, notas científicas y libros), existente en todas las bases de
datos disponibles en internet en la actualidad. Se utilizaron como términos de búsqueda:
<
Satanoperca
>, <
jurupari
>, <
pappaterra
>, <
demon eartheater
> <
acará bicudo
>, <parásitos>,
<parásitas> y <parasites>. El periodo analizado se circunscribe entre los años 2001 al 2022. No se
incluyeron resultados de disertaciones, tesis, ni de resúmenes presentados en congresos científicos.
En los resultados se enumeran los nombres de la especie o género de parásito reportado en
S.
jurupari
y
S. pappaterra
, la ubicación del parásito en el huésped, el sitio de captura del huésped,
siempre que sea posible, la prevalencia del parásito (P%), la intensidad media (IM) y la abundancia
media (AM), así como las referencias bibliográficas de las fuentes de información. Cuando no se
indica datos de prevalencia, IM y AM, significa que no fue descrito por los autores. La información
colectada se presenta en una sola tabla, dividida en secciones que corresponden a los parásitos de
los siguientes grupos:
Myxozoa, Protozoa, Monogenoidea, Nematoda, Cestoda, Crustacea,
Acanthocephala
y
Fungi
. Una discusión general se presenta al final de este documento.
3. REVISIÓN DE LITERATURA
Luego de revisar la literatura, encontramos que la incidencia de parásitos fue mayor en
S. jurupari
que en
S. pappaterra
(24 taxones vs 8, respectivamente). Seis taxones de nematodos
(Ichthyouris
sp
.,
Raphidascaris (Sprentascaris) lanfrediae, Raphidascaroides
sp
., Procamallanus (Spirocamallanus)
rarus, Procamallanus (Spirocamallanus)
sp
.
y
Pseudoproleptus
sp
.)
;
cuatro de
digeneos
(Diplostomum
sp
., Genarchella genarchella, Posthodiplostomum
sp
.
y
Clinostomum marginatum)
y
Myxozoa (Henneguya sacacaensis, Henneguya
sp
., Ceratomyxa
sp
.
y
Ellipsomyxa tucujuensis),
tres
de
Monogenoidea
(Sciadicleithrum juruparii, S. edgari
y
S. satanopercae),
dos de Crustacea
(Ergasilus
coatiarus y Argulus multicolor), Protozoa (Ichthyophthirius multifiliis y Piscinoodinium pillulare)
, y
4 Revista Peruana de Investigación Agropecuaria
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
Acanthocephala (Gorytocephalus spectabilis y Neoechinorhynchus paraguayensis),
y
uno del reino
Fungi (
microsporidios
) fueron reportados infestando a la especie
S. jurupari
, respectivamente.
Por su parte, constatamos que tres taxones de monogeneos
(Sciadicleithrum
sp
., S. satanopercae y
Cleidodiscus
sp
.)
tres de digeneos
(Diplostomum
sp
., Ascocotyle
sp
.
y
Austrodiplostomum
compactum)
, así como un taxón de cestodos
(Proteocephalidea)
, y crustáceos (copépodo), fueron
reportados infestando al pez
S. pappaterra
. En la Tabla 1, mostramos los resultados en mayor detalle.
Tabla 1
Filo, taxón, ubicación en el huésped, sitio de colecta, prevalencia (P%), intensidad media (IM) y
abundancia media (AM) de parásitos reportados en dos cíclidos del género Satanoperca según la
literatura científica publicada en el periodo 2001 – 2022
Phyllum
/Taxa
Taxón, Género
o especie
Huésped
Ubicación
en el
huésped
Sitio de
colecta
P (%)
IM
AM
Referencia
Myxozoa
Henneguya
sacacaensis
S. jurupari
Branquias
Río Curiau,
Amapá, Brasil
57,1
-
-
(Ferreira et al.,
2020)
Henneguya
sp.
S. jurupari
Branquias
Río Curiau,
Amapá, Brasil
72,7
-
-
(Da Silva Ferreira
et al., 2021)
Ceratomyxa
sp.
S. jurupari
Vesícula
biliar
Río Curiau,
Amapá, Brasil
27,2
-
-
(Da Silva Ferreira
et al., 2021)
Ellipsomyxa
tucujuensis
S. jurupari
Vesícula
biliar
Río Curiau,
Amapá, Brasil
45,5
-
-
(Da Silva Ferreira
et al., 2021)
Protozoa
Ichthyophthiriu
s multifiliis
S. jurupari
Branquias
Río Jari,
Amapá, Brasil
100,0
730,0
559,6
(Oliveira et al.,
2017)
I. multifiliis
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
76,7
133749
102541
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Piscinoodinium
pillulare
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
60,0
1678,8
1007,3
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Monogenoidea
Sciadicleithrum
juruparii
S. jurupari
Branquias
Río Jari,
Amapá, Brasil
100,0
3,18
1,2
(Oliveira et al.,
2017)
S. juruparii
S. jurupari
Branquias
Río Matapi,
Brasil
40,0
5,3
2,1
(Ferreira-
Sobrinho &
Tavares-Dias,
2016)
S. juruparii
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
50,0
52,9
26,5
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Sciadicleithrum
edgari
S. jurupari
Branquias
Río Araguari,
Brasil
50,0
-
-
(Paschoal et al.,
2016)
Sciadicleithrum
sp.
S.
pappaterra
Branquias
Alto Paraná,
Brasil
64,7
23,0
14,88
(Yamada et al.,
2007)
Sciadicleithrum
satanopercae
S.
pappaterra
Branquias
Medio Río
Paraná, Brasil
75,0
23,0
-
(F. Yamada et al.,
2009)
Cleidodiscus
sp.
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
-
(Takemoto et al.,
2009)
Sciadicleithrum
sp.
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
-
(Takemoto et al.,
2009)
S. satanopercae
S. jurupari
Branquias
Tributarios
del Río
Amazonas,
Iquitos, Perú
-
-
-
(Mendoza-Franco
et al., 2010)
S. satanopercae
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
40,0
5,4
-
(Bittencourt et al.,
2014)
S. juruparii
S. jurupari
Branquias
Río Guamá,
Pará, Brasil
20,0
-
-
(Carvalho de
Melo, 2012)
Chu-Koo, F. W. et al. 5
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
Digenea
Diplostomum
sp.
(metacercarias)
S. jurupari
Ojos
Lagos Preto,
Catalao y
Poraqué,
Brasil
100,0
4,2
111
(Silva de Souza et
al., 2017)
Genarchella
genarchella
(metacercarias)
S. jurupari
Branquias
Río Jari,
Amapá, Brasil
100,0
1,0
0,7
(Oliveira et al.,
2017)
Posthodiplosto
mum
sp.
(metacercarias)
S. jurupari
Branquias
Río Jari,
Amapá, Brasil
100,0
390,7
338,6
(Oliveira et al.,
2017)
Posthodiplosto
mum
sp.
(metacercarias)
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
33,3
263,1
87,7
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Posthodiplosto
mum
sp.
(metacercarias)
S. jurupari
Intestino
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
6,7
1,5
0,1
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Clinostomum
marginatum
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
10,0
1,7
0,2
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Genarchella
genarchella
(metacercarias)
S. jurupari
Intestino
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
3,3
5,0
0,2
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Ascocotyle
(metacercarias)
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
41,18
5,5
2,26
(Yamada et al.,
2007)
Ascocotyle
(metacercarias)
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
-
(Takemoto et al.,
2009)
Diplostomum
(metacercarias)
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
16,7
3,5
0,62
(Yamada et al.,
2007)
Austrodiplosto
mum
compactum
(metacercarias)
S.
pappaterra
Ojos
Río Tiete, São
Paulo, Brasil
60,0
6,4
3,84
(Paes et al., 2010)
A. compactum
(metacercarias)
S.
pappaterra
Ojos
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
24,3
(De Paiva Affonso
et al., 2017)
S.
compactum
(metacercarias)
S.
pappaterra
Ojos
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
-
(Machado et al.,
2005)
S.
compactum
(metacercarias)
S.
pappaterra
Ojos
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
-
(Takemoto et al.,
2009)
Nematoda
Ichthyouris
sp.
(larvas)
S. jurupari
Intestino
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
20,0
5,7
1,1
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Raphidascaris
(Sprentascaris)
lanfrediae
S. jurupari
Intestino
Río Guamá,
Pará, Brasil
27,0
16,0
-
(Carvalho de
Melo et al., 2011)
Procamallanus
(Spirocamallanu
s) rarus
S. jurupari
Intestino
Río Guamá,
Pará, Brasil
1,7
-
-
(Carvalho de
Melo, Nunes dos
Santos, et al.,
2012)
Procamallanus
(Spirocamallanu
s)
sp.
S. jurupari
Intestino
Río Guamá,
Pará, Brasil
1,7
-
-
(Carvalho de
Melo, 2012)
Raphidascaroid
es
sp.
S. jurupari
Intestino
Río Guamá,
Pará, Brasil
1,7
-
-
(Carvalho de
Melo, 2012)
Pseudoproleptu
s
sp.
S. jurupari
Mesentério
Río Guamá,
Pará, Brasil
(Melo et al., 2011)
Cestoda
Proteocephalid
ea
(plerocercoides)
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
2,94
1,0
0,04
(Yamada et al.,
2007)
Proteocephalid
ea
(plerocercoides)
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
-
-
-
(Takemoto et al.,
2009)
Ergasilus
coatiarus
S. jurupari
Branquias
Río Jari,
Amapá, Brasil
100,0
2,38
1,0
(Oliveira et al.,
2017)
6 Revista Peruana de Investigación Agropecuaria
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
Crustacea
Ergasilus
coatiarus
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
20,0
7,0
1,4
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Argulus
multicolor
S. jurupari
Branquias
Río Jari,
Amapá, Brasil
100,0
1,6
0,4
(Oliveira et al.,
2017)
Argulus
multicolor
S. jurupari
Branquias
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
6,7
1,0
0,07
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Copépodo
S.
pappaterra
Branquias
Alto Río
Paraná, Brasil
2,94
4,0
0,12
(Yamada et al.,
2007)
Acanthocephala
Gorytocephalus
spectabilis
S. jurupari
Intestino
Río Fortaleza,
Amapá, Brasil
23,3
18,6
4,3
(Tavares-Dias et
al., 2017)
Neoechinorhyn
chus
paraguayensis
S. jurupari
Intestino
Río Guamá,
Pará, Brasil
13,0
5,0
-
(Carvalho de
Melo, 2012)
Fungi
Microsporidios
(esporas)
S. jurupari
Aletas, ojo,
boca, piel,
branquias, y
opérculo.
Río Curiau,
Amapá, Brasil
36,4
-
-
(Da Silva Ferreira
et al., 2021)
4. DISCUSIÓN
4.1. Myxozoa
Los
Myxozoa
Grassé, 1970 son un grupo de cnidarios endoparásitos con complejos ciclos de vida,
que afectan diversos órganos de huéspedes vertebrados e invertebrados y que presentan alta
especificidad (László et al., 2002; Okamura et al., 2018) y que han recibido una notoria atención en
los últimos años (Araújo et al., 2022). Según estimaciones de Okamura et al. (2018) se han descrito
alrededor de 150
mixozoos
de agua dulce en América del Sur, con alrededor de 55 reportados en la
cuenca amazónica (Zatti et al., 2018).
En la presente revisión hallamos cuatro taxones pertenecientes al filo
Myxozoa
infectando las
branquias (
Henneguya sacacaensis,
y
Henneguya
sp.) y la vesícula biliar (
Ceratomyxa
sp
.
y
Ellipsomyxa tucujuensis
) del cíclido
S. jurupari
; sin embargo, no encontramos reportes de
Myxozoa
en
S. pappaterra
.
Del género
Henneguya Thélohan
, 1892 podemos afirmar que es el segundo más grande dentro de
los
Myxosporea
, con alrededor de 190 especies descritas a nivel mundial (Eiras & Adriano, 2012) que
se caracterizan por ser predominantemente
histozoicas
, es decir, que son capaces de ocasionar
considerables cambios patológicos como la destrucción de filamentos branquiales y ocasionar fallo
respiratorio en el huésped (Lom & Dyková, 1992; Morsy et al., 2012; Mathews et al., 2016). Por su
parte, los
Ceratomyxa Thélohan
, 1892 son ampliamente conocidos como parásitos de peces de aguas
marinas y salobres; sin embargo, estudios recientes han revelado una creciente diversidad de
especies de
Ceratomyxa
en las vesículas biliares de peces de agua dulce sudamericanos (Zatti et al.,
2017; Zatti et al., 2018; Ferreira et al., 2021; Zatti et al., 2022; Araújo et al., 2022).
Con respecto a
Ellipsomyxa
(Køie, 2003), este es un género de
mixozoos
que pertenece a la Clase
Myxosporea
y familia
Ceratomyxidae
(Køie, 2003) y que a la fecha solo tiene a cuatro especies
reportadas como parásitos de peces amazónicos,
Ellipsomyxa amazonensis
(Zatti et al., 2018),
E.
plagioscioni
y
E. paraensis
(Zatti et al., 2020), siendo la cuarta,
E. tucujuensis
, aislada de la vesícula
biliar de
S. jurupari
(Ferreira et al., 2021).
Chu-Koo, F. W. et al. 7
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
4.2. Protozoa
Los ambientes acuáticos donde se practica la acuicultura y la cría de peces ornamentales, son
sistemas complejos donde varios tipos de microbios como los protozoos coexisten con los peces en
cultivo. Los peces como cualquier ser vivo, pueden albergar ectoparásitos y endoparásitos de taxones
diversos (Alvarado-Panameño, 2019). En tal sentido, las infecciones causadas por protozoos
representan un evento particularmente frecuente y un desafío constante para la industria acuícola y
del comercio de peces ornamentales (Fleck et al., 2021) causando altas mortalidades y costosas
pérdidas económicas (Wang et al., 2019).
En la presente revisión hallamos dos taxones pertenecientes al filo
Protozoa (Ichthyophthirius
multifiliis
y
Piscinoodinium pillulare)
infectando las branquias del cíclido
S. jurupari
. El ciliado
I.
multifiliis
, conocido vulgarmente como “ichi”, es el causante de la enfermedad denominada “punto
blanco”. Es un parásito que infecta a casi todos los peces de agua dulce (Matthews, 2005) causando
devastadoras consecuencias debido a que rápidamente pueden ocasionar altos niveles de
morbilidad y mortalidad (Jessop, 1995), así como grandes pérdidas económicas en la acuicultura
(Wang et al., 2019). En la presente revisión encontramos que el nivel de prevalencia de este parásito
en
S. jurupari
capturados en los ríos Fortaleza y Jari (estado de Amapá), varió entre 76,7 y 100%,
hallándose además altos niveles de intensidad y abundancia media en los hospederos (Oliveira et al.,
2017; Tavares-Dias et al., 2017).
Respecto al dinoflagelado
P. pillulare
, podemos decir que es un protozoario parásito que con relativa
frecuencia es registrado en centros de producción piscícola localizadas en áreas templadas y
tropicales. No tiene especificidad parasitaria y se localiza en piel, branquias y epitelio bucal y nasal
de sus hospederos, causando ligeras inflamaciones, irritación, hemorragias, petequias en el
tegumento y degeneración celular (Arbildo Ortiz et al., 2020). En la presente revisión Tavares-Dias et
al. (2017) reportan una prevalencia de 60% en los ejemplares de
S. jurupari
capturados en el río
Fortaleza (Amapá), con intensidad y abundancia media de 1678,8 y 1007,3 respectivamente. No se
encontraron trabajos que reporten la presencia de protozoarios parásitos en el pez
S. pappaterra
.
4.3. Clase Monogenea
Son platelmintos ectoparásitos ampliamente diversificados con ciclos de vida directos (Kuchta et al.,
2020), con alta especificidad (Whittington et al., 2000) y cuyos hospedadores pueden ser anfibios y
reptiles (Cohen et al., 2013) así como peces marinos y dulceacuícolas (Thatcher, 2006; Justine et al.,
2013). Representantes de los géneros
Dactylogyrus, Gyrodactylus, Gussevia, Linguadactyloides
y
Notozothecium
tienen la capacidad de causar severas infestaciones en peces silvestres y sobre todo
en estaciones piscícolas, ocasionando significativas pérdidas económicas (Scholz, 1999; Thatcher,
2006; Cohen et al., 2013; Mathews et al., 2013; Gonzales et al., 2016; Tavares-Dias & Martins, 2017).
La revisión realizada reportó tres especies de monogeneos
(Sciadicleithrum juruparii, S. edgari
y
S.
satanopercae)
parasitando las branquias de
Satanoperca jurupari
(Mendoza-Franco et al., 2010;
Carvalho de Melo et al., 2012; Ferreira-Sobrinho & Tavares-Dias, 2016; Paschoal et al., 2016; Oliveira
et al., 2017; Tavares-Dias et al., 2017), mientras que otras tres especies (
Sciadicleithrum satanopercae,
Cleidodiscus
sp
.
y
Sciadicleithrum
sp
.
) fueron registradas infestando las branquias de
S. pappaterra
(Yamada et al., 2007; Takemoto et al., 2009; Yamada et al., 2009).
8 Revista Peruana de Investigación Agropecuaria
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
El género
Sciadicleithrum
(Kritsky et al., 1989) cuenta con 24 especies válidas y pertenece a la familia
Ancyrocephalidae
. Son parásitos que se caracterizan por poseer gónadas superpuestas, un órgano
copulador masculino enrollado con un anillo en el sentido de las agujas del reloj, anclas no
modificadas y la barra ventral con una membrana o cavidad
umbeliforme
(Kritsky et al., 1989;
Mendoza-Franco et al., 2010).
Junto con
Gussevia
(Kohn et al., 2016) y
Trinidactylus Hanek
, (Molnar et al., 2008), son parásitos
frecuentes en cíclidos sudamericanos (Carvalho et al., 2008). Por su parte, las especies del género
Cleidodiscus
se adhieren a las branquias de los peces hospederos, produciendo huevos que son
expulsados a la columna de agua y que luego se adhieren a la mucosidad o material orgánico. Los
huevos eclosionan y las larvas se adhieren a un nuevo huésped y se desarrollan hasta la fase adulta
(Gonzáles-Fernández, 2021).
4.4. Subclase Digenea
Los digeneos son un grupo muy diverso de parásitos con más de 2500 géneros y 18000 especies
(Kostadinova & Pérez-del-Olmo, 2019; Machuca et al., 2021). Estimaciones recientes sugieren que la
diversidad total puede exceder las 44000 especies (Tholan et al., 2020). En esta revisión identificamos
cuatro especies de digeneos
(Diplostomum
sp
., Genarchella genarchella, Posthodiplostomum
sp
.
y
Clinostomum marginatum
) presentes en
S. jurupari
y tres (
Diplostomum
sp
., Ascocotyle
sp
.
y
Austrodiplostomum compactum
) en
S. pappaterra
.
Ejemplares de los géneros
Austrodiplostomum
y
Diplostomum
fueron hallados alojados en los ojos
de
S. jurupari
y
S. pappaterra
. Las patologías asociadas a estos dos géneros son la invasión de los
cristalinos, la formación de cataratas subcapsulares, ceguera, reacciones inflamatorias subagudas
pronunciadas, exoftalmía, licuefacción de las fibras corticales, necrosis y hemorragia localizada
(Sommerville, 2012). Por su parte,
metacercarias de Posthodiplostomum
sp. (Familia
Diplostomidae
)
fueron reportados en las branquias y los intestinos de
S. jurupari
. Las
metacercarias
de
Posthodiplostomum
causan la enfermedad conocida como “mancha negra” en peces y tienen la
capacidad de enquistarse en las vísceras (Karimian et al., 2013) causando también la enfermedad
denominada como “gusano blanco” (Girola et al., 1992; Boone et al., 2018).
Respecto a las patologías asociadas a las
metacercarias
de
Clinostomum
tenemos las siguientes: el
enquistamiento de las
metacercarias
en diferentes sitios del cuerpo (p. ej., dermis, músculos, en el
caso nuestro fue en las branquias de
S. jurupari
) o permanecer libres en la cavidad corporal. Causan
abultamiento y distorsión del perfil del cuerpo de los peces, estropeando su apariencia y haciéndolos
más susceptibles a la manipulación (El-Sayed, 2020). Por su parte,
Genarchella genarchella
es un
digeneo ampliamente distribuido en peces
caraciformes y siluriformes
de Brasil, Argentina y Uruguay
(Scholz, 1999; Kohn et al., 2016; Franceschini et al., 2013). Es posible que este digeneo haya llegado
a
S. jurupari
a través de la dieta, puesto que tiene a los moluscos como huéspedes intermediarios y
a los peces como huéspedes definitivos (Lefevre & Poulin, 2005).
Finalmente, las
metacercarias
del digeneo del género
Ascocotyle
registradas por Yamada et al. (2007)
y Takemoto et al. (2009) en el pez
S. pappaterra
, son conocidas por poseer una ventosa oral armada
con espinas
periorales
dispuestas generalmente en una o dos filas (las espinas están ausentes en
Chu-Koo, F. W. et al. 9
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
muy pocos taxones) y portando una prolongación muscular cónica (apéndice posterior) de la ventosa
oral (Castañeda et al., 2003). Los
Ascocotyle
utilizan caracoles como primeros huéspedes intermedios
y peces como segundos huéspedes; siendo las aves o los mamíferos que se alimentan de peces los
huéspedes definitivos (Cribb et al., 2003). Es posible que este digeneo haya llegado a
S. pappaterra
a través de la dieta.
4.5. Nematoda
Son gusanos redondos no segmentados que forman parte del grupo más abundante de organismos
metazoarios que viven en ambientes terrestres o acuáticos, contándose en la actualidad con cerca
de 30.000 especies descritas (Hodda, 2022) y un millón de especies aún por descubrir (Blaxter, 2011).
En la presente revisión se registraron seis nematodos
(Ichthyouris
sp
., Raphidascaris (Sprentascaris)
lanfrediae, Raphidascaroides
sp
., Procamallanus (Spirocamallanus) rarus, Procamallanus
(Spirocamallanus)
sp
.
y
Pseudoproleptus
sp
.)
parasitando los intestinos de
S. jurupari
.
Sorprendentemente no se reportan nematodos parasitando los intestinos de
S. pappaterra
, a pesar
de que este fue el grupo de endoparásitos más diverso registrado en
S. Jurupari
.
Los nematodos son helmintos endoparásitos que pueden ocasionar altas mortalidades en peces
infectados. Representantes de los géneros
Camallanus
y
Procamallanus
han sido reportados como
responsables de problemas sanitarios y daños histopatológicos en diferentes especies de peces,
entre ellos de
Brycon amazonicum
, un pez importante en la acuicultura en la región amazónica
(Moravec, 1998; Murrieta Morey & Floríndez, 2018; Rivadeneyra et al., 2020). Por su parte,
representantes de los géneros
Raphidascaris
y
Raphidascaroides
son responsables de alteraciones
histopatológicas, hiperplasia de células caliciformes e infiltración linfocítica moderada, con
consecuencias patológicas leves debido a la falta de órganos de sujeción (Bamidele, 2021).
4.6. Cestoda
Los cestodos son aquellos helmintos conocidos vulgarmente como gusanos planos o “tenias” y en
la actualidad representan un grupo con aproximadamente 5000 especies que parasitan a todos los
tipos de vertebrados, incluidos los humanos, con alrededor de 1500 especies de gusanos que
parasitan a los peces (Scholz, 1999). En esta revisión sólo se pudo encontrar a plerocercoides (último
estadio larvario) del grupo Proteocephalidea infestando las branquias del cíclido
S. pappaterra
. Los
cestodos suelen ser parásitos comunes de peces de cultivo, y solo unas pocas tenias adultas son
realmente patógenas para sus huéspedes. Por el contrario, las larvas, especialmente los
plerocercoides, pueden ser dañinas para los peces pues tienen la capacidad de migrar a través de
sus tejidos y órganos internos (Scholz, 1999). No se reportaron cestodos infestando al cíclido
S.
jurupari.
4.7. Crustacea
Los crustáceos son uno de los grupos de invertebrados más exitosos del planeta, con
aproximadamente 40000 especies descritas y unas 150000 especies reconocidas, muchas de ellas
habitando en ecosistemas acuáticos (Hobbs, 2012). Cerca de 7000 especies de crustáceos son
parásitos de otros seres vivos (Boxshall & Hayes, 2019). En la revisión realizada se reportaron dos
10 Revista Peruana de Investigación Agropecuaria
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
crustáceos parasitando al 100% de los ejemplares del cíclido
S. jurupari
provenientes del río Jari
(Amapá, Brasil):
Argulus
multicolor perteneciente a la subclase
Branchiura y Ergasilus coatiarus
perteneciente a la subclase Copépoda (Oliveira et al., 2017).
Las especies del género
Argulus
son conocidos vulgarmente como “piojos de los peces”, poseen
estructuras que le permitan fijarse en la piel de sus hospederos de donde obtienen sus alimentos
insertando una estructura larga en forma de espina (Noga, 2010). Las repetidas punciones en la piel,
combinada con la secreción de enzimas y la actividad de sus piezas bucales aserradas, ocasionan
rupturas de tejidos e irritación, produciendo erosiones en la piel de sus hospederos, pérdida de
mucus y tejido epitelial como ha sido reportado en el bagre
Brachyplatystoma tigrinum
(Alcántara-
Bocanegra et al., 2008) y la trucha
10
arcoíris
Oncorhynchus mykiss
(Noga, 2010). Por su parte, el
género
Ergasilus
reúne a copépodos parásitos que invaden y rodean las laminillas branquiales de sus
hospederos con sus segundas antenas, comprimen el epitelio, provocan hiperplasia y hemorragia,
ocluyen las arterias y, a menudo, provocan la rotura de las laminillas branquiales (Dezfuli et al., 2011).
4.8. Acanthocephala
Conocidos como los “gusanos de cabeza espinosa”, tienen cuerpos alargados no segmentados,
compuestos del
prosoma
y del tronco. El
prosoma
incluye un cuello pequeño y la probóscide, que
es el órgano de unión que lleva ganchos quitinosos de diferente número, tamaño y disposición,
siendo el rasgo característico de este grupo. La probóscide puede volverse retráctil cuando el gusano
es eliminado del anfitrión (Hoffman, 1999)
Los acantocéfalos adultos viven de forma parasitaria en el intestino de sus peces hospederos,
alimentándose directamente de sus tegumentos, causando daños severos a la pared intestinal y
pudiendo incluso bloquear el intestino del huésped, ocasionando su muerte (Amin et al., 2015).
En la revisión realizada no se reportan registros de la presencia de acantocéfalos, parasitando a
individuos de
S. pappaterra
, a diferencia de
S. jurupari
, en el cual se han registrado dos acantocéfalos:
Gorytocephalus spectabilis
(Tavares-Dias & Martins, 2017) y
Neoechinorhynchus paraguayensis
(Carvalho de Melo, Nunes dos Santos, et al., 2012) con prevalencias de 23,3% y 13%, respectivamente.
Amin et al. (2015) reportaron que la invasión de especímenes del género
Neoechinorhynchus
causan
daños intensos en el intestino de sus peces huéspedes debido a que estos gusanos destruyeron el
revestimiento epitelial y migran a través de la delgada pared del músculo liso del intestino hacia la
cavidad corporal del huésped. Las hemorragias, necrosis tisular, compresión de las vellosidades y la
pérdida de células epiteliales del huésped parecen ser la patología típica en los sitios intestinales
ocupados por estos gusanos.
4.9. Fungi
Debido a su naturaleza oportunista y su propensión a infectar organismos inmunodeprimidos y
taxonómicamente diversos, la
microsporidiosis
ha sido clasificada como una infección emergente y
oportunista producida por microorganismos intracelulares que han sido taxonómicamente
reclasificados como hongos (Anane & Attouchi, 2010; Stentiford et al., 2016). Los microsporidios son
un filo diverso de parásitos formadores de esporas que infectan a poco más de 20 géneros distintos
Chu-Koo, F. W. et al. 11
Rev. Peru. Investig. Agropecu. 1(1): e11; (ene-jun, 2022)
de peces en el mundo (Stentiford et al., 2016). En la presente revisión, Da Silva Ferreira et al. (2021)
registraron la presencia de esporas de microsporidios en el cíclido
S. jurupari
.
CONCLUSIONES
La revisión de literatura realizada reportó un total de 18 trabajos publicados sobre la materia de
estudio en los últimos 21 años, siendo el 94,44% de ellos de autoría de investigadores brasileños y
con peces capturados en territorio de dicho país. Tan solo el artículo publicado por Mendoza-Franco
et al. (2010) fue elaborado con peces colectados en otro país (Perú). Esta realidad es un claro
indicador del liderazgo que ostenta Brasil en esta área de las ciencias, con grupos de investigación
consolidados funcionando en centros universitarios tales como: la Universidad Estadual de Maringá,
la Universidad del Estado de Amapá, la Universidad Federal de Amapá, la Universidad Federal de
Pará, y el Instituto Nacional de Pesquisas de la Amazonía.
Los tres grupos de parásitos más diversos que se reportaron infestando a las dos especies de cíclidos
seleccionados como hospederos en el presente artículo fueron los siguientes:
Nematoda
con seis
especies,
Digenea
con seis y
Monogenea
con cinco especies, respectivamente. A diferencia de
Satanoperca
pappaterra
que solo registró un total de ocho parásitos,
S. jurupari
fue infestado por un
total de 24 parásitos.
FINANCIAMIENTO
Ninguno
CONFLICTO DE INTERESES
No existe ningún tipo de conflicto de interés relacionado con la materia del trabajo.
CONTRIBUCIÓN DE AUTORÍA
Conceptualización: Chu-Koo, F. W.
Curación de datos: Chu-Ochoa, Y. F. y Alvan-Aguilar, M. A.
Análisis formal: Chu-Koo, F. W.
Investigación: Chu-Koo, F. W., Chu-Ochoa, Y. F. y Alvan-Aguilar, M. A.
Metodología: Chu-Koo, F. W.
Supervisión: Chu-Koo, F. W.
Redacción-borrador original: Chu-Koo, F. W., Chu-Ochoa, Y. F. y Alvan-Aguilar, M. A.
Redacción-revisión y edición: Chu-Koo, F. W.
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